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Il museo, ospitato in un edificio contemporaneo (1988) in stile missione, è dedicato alla tutela e alla presentazione della storia dell'Ovest americano attraverso una collezione di oltre 41.000 manufatti. La collezione fu finanziata dalla Autry Foundation, creata dalla star cinematografica Gene Autry (1907-1998), familiarmente chiamato Singing Cowboy (il "cowboy cantante"). Sette ampie gallerie permanenti presentano la collezione per temi e in ordine cronologico, dallo Spirit of Discovery, che indaga l'esplorazione (inclusi i primi cacciatori nomadi del nord America, i viaggiatori spagnoli del Cinquecento e i missionari francescani del Settecento), allo lo Spirit of Imagination, che racconta l'Ovest nel cinema, alla radio e in TV. Gli oggetti esposti includono uno schizzo di Wyatt Earp della famosa "Sfida all'OK Corral" a Tombstone, Arizona (1881), armi da fuoco e altri manufatti di personaggi noti come Earp, Billy the Kid, Black Bart e Belle Starr, e la Colt Gallery di oltre 200 armi. Tra gli oggetti più famosi c'è il fucile della celebre Annie Oakley.